Из-за свершившейся Октябрьской революции повзрослеть пришлось рано. Уже в 15 лет Борис Бабочкин входил в состав 4-ой армии Восточного фронта, точнее – в её политотдел. По окончании войны некоторое время занимался в драматической студии, а в 1920 году поехал в Москву. Здесь продолжил обучение в студии «Молодые мастера». С 1921 года Бабочкин начал играть на театральной сцене. Сначала работал в театрах Москвы, а потом и других городов – Костромы, Могилёва, Самарканда… А в 1927 году состоялся дебют в кино. Молодого, но при этом уже довольно опытного актёра утвердили на роль мятежника Караваева в картине «Мятеж». Первое знакомство с кинематографом оказалось неудачным. Самому Бабочкину его работа удовлетворения не принесла. Однако он не перестал сниматься в кино. В 1930 году на экраны вышел фильм «Заговор мёртвых», в котором он сыграл красноармейца.
В 1931 году Борис Бабочкин вошёл в труппу Драматического театра Народного дома (позднее переименованный в театр им. Пушкина) в Ленинграде. В 1934 году он снялся в главной роли в фильме, ставшем легендарным, – «Чапаеве». Эта приключенческая драма стала новым этапом развития советского кино. Своим создателям, в числе которых был и Бабочкин, она принесла всесоюзную славу.
В 1937 году Борис Бабочкин занял пост режиссёра Большого драматического театра им. Горького. А через год его уже назначили художественным руководителем БДТ. В те годы им были поставлены такие спектакли, как «Кубанцы», «Дачники», «Царь Потап», «Волк». В 1940 году актёр и режиссёр переехал из Ленинграда в Москву. В 1948-1951 годах он работал в Государственном академическом Малом театре, в 1952-1953 годах – в Московском театре им. Пушкина в качестве режиссёра. Одновременно с этим он активно снимался в кино. Среди самых заметных его работ можно выделить «Оборону Царицына», «Непобедимых», «Актрису», «Фронт».
Бориса Бабочкина не стало 17 июля 1975 года. Прославленного актёра и режиссёра похоронили на Новодевичьем кладбище.
