Его дебютом в кино стала роль в картине «Monkey Shines» (1988 год). В 1995 году Стивен Рут сыграл роль эксцентричного хозяина радиостанции в многосерийном фильме «NewsRadio». Именно этой ролью Рут привлек внимание режиссеров из Голливуда. Благодаря этому он существенно поднял свой рейтинг начинающего актера.
В первой половине 90-х Стивен Рут проявил свой комедийный талант. Довольно часто его можно было увидеть в развлекательных ток-шоу, передачах и рекламных роликах. В 1997 году Рут снимался в многосерийном фильме «King of the Hill», сыграв там несколько ролей второго плана. В 1999 году уже достаточно известный актер снялся в роли сумасшедшего в картине «Office Space». Еще через некоторое время Стивен сотрудничал с такими именитыми режиссерами, как Кевин Смит и братья Коен. Благодаря своему актерскому таланту, он стал главным героем на многих телевизионных шоу.
Также стоит отметить, что кроме участия в съемках, Рут занимается и благотворительной деятельностью. Так, в 2003 году весь мир узнал, что он пожертвовал 100 000 долларов для университета штата Флорида. В качестве благодарности за такое пожертвование при университете создали актерскую мастерскую и назвали ее «Stephen Root Acting Studio».
В фильмографии Стивена большое количество картин, наиболее яркими работами Рута считаются роли в лентах «Крокодил Данди 2», «Убийца демонов», «Пережить Рождество», «Солист», «Школа выживания», «Шальные деньги», «Робот-полицейский 3», «Просто друзья», сериале «Звездный путь». На экране актер талантливо воплощает различные образы – и преступников, и верующих людей.
